Sinds de jaren 80 wordt door het Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM) een landelijke laboratoriumsurveillance uitgevoerd naar salmonellose in Nederland. De geschatte dekkingsgraad van de surveillance is 64% (1) van de Nederlandse bevolking. Incidentele gevallen van salmonellose bij mensen zijn in Nederland, in tegenstelling tot diverse andere Europese landen, niet meldingsplichtig. Salmonellose is alleen meldingsplichtig indien er een cluster is van 2 of meer gerelateerde patiënten die ziek werden na consumptie van besmet voedsel of drinkwater. Trends van Salmonella bij de mens worden het best beschreven in relatie tot hun bronnen. Als Nationaal Referentie Centrum voor Salmonella ontvangt het RIVM ook isolaten voor typering afkomstig van runderen, varkens, pluimvee en huisdieren, inclusief reptielen. Daarnaast worden isolaten getypeerd uit andere landbouwhuisdieren zoals paarden, geiten, schapen en eenden, en uit omgevingsmonsters en voedingsmiddelen. Deze laatste categorie wordt grotendeels door het Wageningen Food Safety Research (WFSR Wageningen Food Safety Research (Wageningen Food Safety Research )) getypeerd, het laboratorium dat recentelijk is ontstaan na fusie van het Laboratorium voor Voeder- en Voedselveiligheid en het Rikilt. De isolaten komen uit verschillende monitoringprogramma’s op boerderijen, slachthuizen en detailhandel. Vaak zijn deze programma’s onderdeel van het werk van de Gezondheidsdienst voor Dieren (GD Gezondheidsdienst voor Dieren (Gezondheidsdienst voor Dieren)) en de Nederlandse Voedsel en Waren Autoriteit (NVWA Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit)), maar isolaten worden ook ingestuurd door dierentuinen, de Faculteit Diergeneeskunde en diervoederindustrie. Periodiek worden de gegevens over Salmonella bij mensen zoals serotypering, moleculaire typering en resistentie (bepaald door Wageningen Bioveterinary Research (WBVR Wageningen Bioveterinary Research (Wageningen Bioveterinary Research)), Lelystad), verstuurd naar het European Centre for Disease Control (ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control )). Deze gegevens worden gebruikt voor internationaal uitbraak alerts en onderzoek (2) en zijn nu beschikbaar voor het publiek, geaggregeerd op serotype, leeftijd, geslacht, periode en land.(3) Vergelijkbare gegevens over landbouwhuisdieren en voedsel worden jaarlijks verstuurd naar de European Food Safety Authority (EFSA Europese Voedselveiligheidsautoriteit (Europese Voedselveiligheidsautoriteit)). In de bijlages zijn álle serotypes getabelleerd, gevonden tussen 2000 en 2018 in de mens, en die voor landbouwhuisdieren gevonden tussen 2005 en 2018. In de tabellen 1 en 3 staan de belangrijkste serotypes. 

Ziektelast

Het aantal patiënten waarvoor laboratoriumdiagnostiek wordt uitgevoerd is meestal het topje van de ijsberg; het werkelijke aantal individuele patiënten met salmonellose en diegenen horend bij uitbraken, ligt naar schatting ruim 15 maal zo hoog.(1)Aan de hand van diverse epidemiologische onderzoeken in de afgelopen 20 jaar kan op basis van de laboratoriumbevindingen geschat worden hoeveel mensen in de algemene bevolking acute gastro-enteritis krijgen door Salmonella, daarmee naar de huisarts gaan, in het ziekenhuis belanden en komen te overlijden. Ook de ziektelast in verloren gezonde levensjaren, ook wel Disability Adjusted Life Years (DALY Disability Adjusted Life Year (Disability Adjusted Life Year)’s), en kosten uitgedrukt in Cost of Illness (COI Cost-of-illness (Cost-of-illness)) kunnen zo geschat worden. Voor 2015-2017 wordt het aantal patiënten met acute gastro-enteritis door salmonella-infecties in de bevolking geschat op ruim 27.000. Deze schatting komt in 2018 iets lager uit op 26.545, dit komt overeen met 1.132 DALY’s en een COI van € 21 miljoen.(4,5) Ter vergelijking, voor Campylobacter is het aantal patiënten met acute gastro-enteritis, DALY en COI ongeveer 3 maal zo hoog als voor Salmonella; het aantal ziekenhuisopnames is vergelijkbaar. Voor salmonella-infecties wordt geschat dat, naast reizen, milieucontact en mens-op-mensoverdracht, ongeveer 80% door voedsel komt; bij campylobacterinfecties wordt ongeveer een derde veroorzaakt door voedsel. 

Trends in salmonellose bij mensen

In 2018 was het aantal ingestuurde salmonella-isolaten van humane patiënten in Nederland lager dan in 2017 en het laagste sinds de start van de surveillance begin tachtiger jaren van de vorige eeuw; binnen de laboratoriumsurveillance werden 952 isolaten ingestuurd. Gecorrigeerd voor de dekkingsgraad van 64% zijn dat landelijk ongeveer 1.488 bevestigde patiënten (figuur 1, tabel 1). De trend in de humane salmonellose toont een lange periode van geleidelijke afname, onderbroken door jaren met grote uitbraken zoals die in 2003, 2006, 2008, 2010, 2012 en ook 2016. In 2003 was er een uitbraak door besmette eieren uit Spanje tijdens de vogelpest. In 2006, 2008 en 2010 waren grote uitbraken met verschillende besmettingsbronnen en in 2012 was een grote uitbraak (> 1.100 geregistreerde patiënten) veroorzaakt door het eten van met S. Thompson besmette gerookte zalm, (figuur 1, tabel 1).(6) In 2016 werd de verheffing, die verder doorliep in 2017, vooral veroorzaakt door een grote internationale uitbraak door Salmonella Enteritidis (in Nederland voornamelijk de MLVA Multi-Locus Variable number of tandem repeat Analysis (Multi-Locus Variable number of tandem repeat Analysis)-types 02-09-06/07-03-02). Deze uitbraak was gerelateerd aan Poolse eieren die geleverd waren aan restaurants (173 geregistreerde patiënten in 2016, 12 in 2017 en nog eens 8 in 2018). (7) Bij deze en een wat kleinere uitbraak door Salmonella Bovis morbificans gelinkt met rauwe ham (8) bleken de resultaten van whole genome sequencing (WGS whole genome sequencing (whole genome sequencing)) van de isolaten een sleutelrol te spelen in de genetische afgrenzing van de betrokken clusters en het vinden van de bron. In 2018 werd een aantal relatief kleine clusters gesignaleerd, vooral S. Typhimurium (inclusief de monofasische variant 4x, ~13 isolaten elk), gevolgd door S. Enteritidis (3x, ~5 isolaten elk) en S. Goldcoast (21 met WGS-identieke bevestigde gevallen waarvan er 2x met ~6 in een cluster). Daarnaast waren er nog enkele kleinere clusters (4 á 5 isolaten) door S. Chester, S. Infantis, S. Saintpaul en S. Stanley. De clusters door  S. Goldcoast konden met WGS gelinkt worden met een varkensslachterij. Dit leidde tot een omvangrijke tracering vanuit de varkensslachterij door de NVWA en uiteindelijk het terugroepen van bepaalde producten. De andere clusters werden niet epidemiologisch onderzocht of aan brontracering onderworpen.

Figuur 1. Geschatte bijdrage aan de laboratoriumbevestigde salmonellose bij mensen (linker y-as) door reizen (of onbekend), landbouwhuisdieren of hun producten. Omvangrijke verheffingen die niet representatief zijn voor de salmonellastatus van de Nederlandse vee- en pluimveestapel, zijn in paars aangegeven. (Bron: Laboratoriumsurveillance RIVM). 

Tabel 1. De ontwikkeling van de belangrijkste salmonellaserotypen in de mens. Serotypen waar significante verheffingen voor zijn gevonden zijn grijs gearceerd (c.f. Tabel 2 en Figuur 1). (Bron: Laboratoriumsurveillance RIVM, met dekkingsgraad ~64% van Nederland).

Serotype	2012	2013	2014	2015	2016	2017	2018	Reizen
Totaal aantal	2204	994	985	979	1159	977	952	13%
Enteritidis	421	256	213	239	319	246	250	17%
Typhimurium-monof. 1,4,5,12:i:-	321	158	207	156	197	173	143	5%
Typhimurium	276	185	166	196	208	163	176	6%
Thompson	803	25	7	5	7	4	2	3%
Infantis	22	30	26	35	26	38	25	12%
Kentucky	11	17	6	9	31	27	7	28%
Napoli	7	14	11	14	23	10	9	9%
Dublin	4	6	22	15	20	6	16	3%
Bovismorbificans	14	6	6	5	33	19	5	6%
Newport	20	12	12	9	11	18	21	19%
Derby	10	11	15	12	16	7	18	6%
Brandenburg	11	15	20	7	9	6	15	5%
Paratyphi B var. Java	6	10	7	13	26	17	15	37%
Stanley	16	12	7	16	9	11	12	34%
Typhi, Paratyphi A, B, C	16	20	20	12	16	14	17	32%
Saintpaul	3	2	12	10	7	8	16	20%
Heidelberg	3	4	31	4	3	1	2	10%
SI 4,5,12:b:-	4	10	7	8	13	13	5	23%
Agona	8	5	6	9	13	7	6	29%
Chester	2	3	12	11	12	10	16	18%
Oranienburg	9	3	6	16	5	5	3	22%
Hadar	8	7	5	13	4	4	7	30%
SI 9,12:l,v:-	5	6	22	3				0%
Goldcoast	9	5	2	10	8	6	22	4%
Virchow	9	10	9	5	8	8	10	31%
Andere serotypes (#serotypes)	186 (84)	162 (82)	128 (64)	147 (64)	135 (66)	156 (74)	134 (67)	21%

Tijdreeksanalyse en analyse van geografische clustering brengen meer mogelijke uitbraken aan het licht dan de GGD Gemeentelijke Gezondheidsdienst (Gemeentelijke Gezondheidsdienst) en NVWA signaleren.(9,10) In 2013 was het geschatte aandeel van geclusterde patiënten met 4% op het jaartotaal heel laag terwijl dit ten tijde van de uitbraak door besmette zalm in 2012 bijna 50% was. In 2015, 2016 en 2017 met respectievelijk 22%, 25% en 19% was dit meer dan in 2013 en 2014 en 2018 (13%) maar vergelijkbaar met de jaren voor 2012 (tabel 2). Ook het aantal vermoedelijke kleine uitbraken en daarbij betrokken patiënten was in 2015, 2016 en 2017 hoger dan in 2013, 2014 en 2018: respectievelijk 15 (waarvan 5 geografisch geclusterd), 17 (waarvan 10 geografisch geclusterd), 23 (waarvan 6 geografische geclusterd) en 19 (waarvan 4 geografisch geclusterd). In de afgelopen jaren werden door het jaar heen diverse regionaal verspreide clusters gezien door S. Typhimurium, vooral de monofasische variant en ook door S. Enteritidis.

Tabel 2 Regionale en diffuse uitbraken geconstateerd binnen de Laboratorium Surveillance RIVM (dekkingsgraad ~64%) en het aantal betrokken (extra) patiënten met salmonellose dan verwacht in de periode van het cluster

	2012	2013	2014	2015	2016	2017	2018
Totaal (regionaal)	20(5)	5(2)	11(4)	15(5)	17(10)	23(6)	19(4)
Isolaten (% in clusters)	2207(49%)	995(4%)	985(13%)	978 (22%)	1158(25%)	968(19%)	952(13%)
Aantal cases in clusters (excess)	1278(1091)	63(41)	178(125)	374(217)	319(285)	251(181)	223(

Surveillance van serotypes bij de mens, landbouwhuisdieren en in voedsel

In 60-80% van alle ingestuurde patiëntisolaten werden de salmonellaserotypen Enteritidis en Typhimurium (inclusief de monofasische) aangetoond (tabel 1); deze typen waren ook dominant bij landbouwhuisdieren (tabel 4). Infecties met S. Enteritidis worden vaak ook in het buitenland opgelopen, daarentegen zijn infecties met S. Typhimurium meestal niet aan reizen gerelateerd (Tabel 1). Op de derde plaats van de meest voorkomende serotypen bij de mens staat het sinds 2004 sterk opkomende antigeentype S. enterica-subsp. enterica (subgroep I) serovar 1,4,5,12:i:-. Het aantal isolaten met dit antigeentype steeg van 27 in 2005, naar 321 in 2012, waarna dit weer daalde tot minder dan de helft daarvan in 2018. Ook bij varkens en in mindere mate bij runderen nam dit type in tegenstelling tot bij de mens nog sterk toe tot in 2017, maar was in 2018 voor het eerst weer wat lager. Al langere tijd wordt dit type ook gevonden in pluimvee. Het is een monofasische variant van S. Typhimurium en is in vele landen emerging. Verder is bij landbouwhuisdieren, naast de toename van het monofasische type van S. Typhimurium, de kentering in de toename van S. Derby bij varkens en S. Paratyphi B var. Java bij slachtkuikens, opmerkelijk. Tot in 2013 werd in ongeveer 50% van de isolaten van pluimveevlees uit de winkel S. Paratyphi B var. Java gevonden. Dit percentage is in 2014 voor het eerst lager, een trend die zich voortzette tot in 2018. Hier staat een sterke toename van S. Infantis op kippenvlees tegenover. Toch wordt dit multiresistente type, dat soms zelfs Extended Spectrum Beta Lactamase (ESBL Extended spectrum beta-lactamases (Extended spectrum beta-lactamases))-produceert, weinig bij de mens gevonden (7 in 2014, 13 in 2015) en is dan vaak aan reizen gerelateerd (naar schatting 70%) (tabel 1). Echter met 26 keer in 2016 (in 2017 en 2018 respectievelijk 17 en 15 mensen) was het aantal nog nooit zo hoog. Het hoge aantal vondsten van S. Heidelberg in 2017 betreft de resultaten van import controles uit Argentinië, Brazilië en Thailand, niet relevant voor de Nederlandse consumptie (tabellen 3 en 4). 

Tabel 3 Salmonella spp species (species). in kippenvlees in de detailhandel (monitoringsprogramma NVWA)

	1997-2005	2006-2012	2016		2017		2018
			Vlees	Vlees bereiding	Vlees	Vlees bereiding	Vlees	Vlees bereiding
Samplegrootte	12.348	8.082	208	269	231	251	294	299
% Salmonella spp.	15,8	7,1	2,4	1,9	3,0	1,6	3,1	3
Paratyphi B Java (%)	32,7	58,1	20	20	14			33
Enteritidis (%)	11,4	6,1
Hadar (%)	4,4	2,4
Indiana (%)	7,5	2,6
Infantis (%)	7,3	13,6	60	40	57	75	78	67
Virchow (%)	5,5	3,7		40
Typhimurium (%)	4,9	0,9
Andere types (%)	26,3	12,6			29	25	22

Tabel 4. De serotypedistributie van de meest voorkomende salmonellatypen in landbouwhuisdieren (Bron: Laboratorium surveillance RIVM). Een volledige lijst serotypen, 2005-2017 is als bijlage verkrijgbaar.

Serotypes	2012-2016				2017				2018
	V	R	S	L	V	R	S	L	V	R	S	L
Totaal aantal	652	289	733	336	163	80	160	24	91	61	107	50
Typhimurium	228	109	17	24	56	28	7	4	29	24	4	2
Typhimurium-monof. 1,4,5,12:i:-	206	59	40	15	86	10	5	7	25	10		1
Enteritidis	1	6	91	192		1	6	5			3	21
Infantis	9	1	133	8	1		10		3	1	56	1
Paratyphi B var. Java	2	2	160	7		1	22				27
Heidelberg			128				73				2
Derby	106		9	3	5				12		1
Dublin	1	83	1	2	1	27			1	15
Brandenburg	39	5	9		2	1	5		5		1	1
Agona			13	11		1	1				4
Livingstone	9		11	3	2				1		2	1
Minnesota			19	2			3
Kedougou							2				1	19
Goldcoast	8	4	3		1	1			3		2
Mbandaka	1		9	7			1				1
Anatum	5		5	3			3
Braenderup			3	12								1
Rissen	9		2	2					3
Indiana			10	3							1
Newport		8	2			1	1			1	1
Jerusalem			1	6			5
Montevideo		4	3	1		3		1
Overig (58 serotypes)	28	8	64	35	9	6	16	7	9	10	1	3

V=varken; R=rund; S=slachtkuiken; L=leghen 

Surveillance van Salmonella bij dieren en dierlijke producten

Naast surveillance van Salmonella bij de mens vindt ook monitoring plaats van dieren en dierlijke producten. Een belangrijk deel van de afname van salmonella-infecties bij de mens lijkt te kunnen worden verklaard door het salmonellabestrijdingsprogramma voor pluimvee (figuur 2). In alle schakels van de productieketen toont zowel de monitoring van de vroegere Productschappen Vee, Vlees & Eieren (PVE Productschappen Vee, Vlees & Eieren (Productschappen Vee, Vlees & Eieren)) (gestopt na 2012) als de monitoring van de NVWA in de detailhandel (tabel 3) een aanzienlijke afname van het aantal salmonellabesmettingen. Vanaf 2011 is ook gekeken in vleesbereidingen (gekruid of gemarineerd vlees) en kippengehakt; hierin werden vergelijkbare besmettingspercentages aangetroffen als in onbereid kippenvlees.

Onderzoek bij Landbouwhuisdieren

In het gezamenlijke RIVM-NVWA-project Surveillance Landbouwhuisdieren werd in 2016 onderzoek gedaan in mest van melkproducerende geiten en schapen (11) en in 2017 in mest van runderen ouder dan 12 maanden voor vleesproductie. (12) Op 7 van 196 boerderijen (3.6%) waarvan mest van runderen werd onderzocht werden salmonellastammen gevonden. Dit betrof 2x het monofasische type van S. Typhimurium, 3x S. Montevideo, 2x S. Dublin, 1x S. Cubana en 2x S. Abortusequi. De resultaten van het onderzoek uitgevoerd in 2018-2019 in de vleeskuikensector zijn op het moment van schrijven van deze publicatie nog niet bekend. 

Monitoring Pluimvee

De bestrijding van zoönotische Salmonella bij pluimvee is op Europees niveau gereguleerd in Verordening (EG Europese Gemeenschap (Europese Gemeenschap)) nr 2160/2003 en de daarop gebaseerde uitvoerings-verordeningen (EG) nr 200/2010 en (EG) nr 517/2011. Door het opheffen van de Productschappen per 1 januari 2015 wordt de bestrijding sinds die datum uitgevoerd door de NVWA. Voor pluimvee geldt een monitoringsplicht. Wanneer een laboratorium in een monitoringsmonster of in een ander van pluimvee afkomstig monster één van de aangewezen salmonellaserotypen aantoont moet dit worden gemeld bij de NVWA. In legkoppels zijn dit S. Enteritidis en S. Typhimurium en in vermeerderingskoppels daarnaast ook S. Infantis, S. Hadar, S. Virchow en voor ouderdieren van vleeskuikens ook S. Paratyphi B var Java. Deze meldingsplicht gaat op stalniveau. De houder van leghennen kan kiezen of hij verificatie onderzoek aanvraagt voor de verdachte stal of dat hij de besmetting accepteert. Wanneer er op een leghennenbedrijf naast de verdachte stal nog meer stallen aanwezig zijn worden deze ook door de NVWA bemonsterd. Als de NVWA een stal met leghennen onderzoekt wordt naast microbiologisch onderzoek ook een documentcontrole uitgevoerd op een mogelijke toediening van antibiotica. Bij besmetting heeft de houder de keuze óf het koppel vervroegd als positief koppel te laten slachten óf het koppel de legronde te laten afmaken waarbij de eieren uitsluitend worden afgevoerd naar een eiverwerkend bedrijf. Daar worden de eieren eerst verhit voordat ze verder verwerkt worden. Het koppel moet na de legronde als positief koppel worden geslacht en industrieel verhit voordat verdere verwerking mag plaatsvinden. Vermeerderingskoppels worden naast microbiologisch onderzoek ook onderzocht op de aanwezigheid van antibioticaresiduen. Hiervoor worden per stal 5 kippen onderzocht. Mocht onderzoek residuen van relevante antibiotica aantonen dan wordt de stal hierop besmet verklaard. Besmette koppels worden als positief koppel worden geslacht. In 2018 zijn verdachte stallen van 26 legbedrijven gemeld (39 in 2017) en is bij verificatie van 14 legbedrijven bij 4 de besmetting bevestigd (10 van 26 in 2017). Van 48 niet verdachte legkoppelstallen onderzocht door de NVWA werd in 3 stallen een salmonellabesmetting aangetoond (3 van 62 in 2017). Hiernaast was er nog 1 melding van een opfoklegkoppel, maar het koppel bleek negatief.In 2018 zijn verdachte stallen van 5 vermeerderingsbedrijven aan de NVWA gemeld waarbij geen van bovenstaande salmonellaserotypen werd aangetoond bij het verificatieonderzoek door de NVWA (in 2017: 2 bedrijven gemeld waarvan 2 besmet). In 2018 werden ook 4 stallen van 4 opfok- vermeerderingsbedrijven gemeld. Bij het verificatieonderzoek door de NVWA bleken 2 stallen besmet (in 2017: 3 bedrijven gemeld waarvan 2 besmet).

Levensmiddelenonderzoek

De NVWA onderzoekt jaarlijks, steekproefsgewijs, voor een groot aantal levensmiddelen of zij voldoen aan de gestelde norm van afwezigheid van Salmonella.

In tabel 3 staat een overzicht van het onderzoek in de detailhandel van kippenvlees, waarbij voor vers kippenvlees een afwezigheidsnorm alleen geldt voor de 2 meest voorkomende serotypes bij mensen: S. Enteritidis en S. Typhimurium. In vleesbereidingen van pluimveevlees mag geen enkel salmonellaserotype worden aangetroffen.

• In ~3% van de monsters van vers vlees- en van vlees- bereidingen van kip is in 2018 Salmonella gevonden. 13x S. Infantis, 3x S. Paratyphi B Java, 1x S. Agona en 1x S. Heidelberg.
• In 75 partijen pluimveevlees bereidingen en producten, in 5-voud bemonsterd en onderzocht uit Thailand (n=32), Brazilië (n=21),China (n=21),Argentinië (n=1), werd geen Salmonella aangetoond. In 2017 werd nog in 52 partijen 9 keer Salmonella gevonden.
• In tabel 5 staat een overzicht van de overige soorten (rauw) vlees afkomstig uit de detailhandel die werden onderzocht. Het gaat hier om vers vlees en, vleesbereidingen van rund of kalf, varken en schaap of lam.(13) Hoewel er geen normen voor Salmonella gelden voor vers vlees van deze diersoorten, volgt de NVWA wel het voorkomen van onder andere Salmonella in dit type product. In gehakt vlees, vleesbereidingen en producten mag géén Salmonella zitten.(14) 
• In vers varkensvlees is de besmettingsgraad in 2016 (0,4%) en in 2017 (0,7%) laag maar met 1,3% in 2018 vergelijkbaar met de hoge niveaus van vóór 2015. Voor lam is met 1,8% in 2016, 1,0% in 2017 en zelfs 3,7% in 2018 de besmettingsgraad hoog in vergelijking met voorgaande jaren (voorheen slechts incidenteel). In vers rund/kalfsvlees is het percentage positieven al jaren niet meer dan 0,5% (in 2018 0,3%). Ook in andere onderzochte partijen vers vlees uit de retail is de prevalentie laag.
• In 308 partijen gehakt en vleesbereidingen (anders dan pluimvee) werd 3x Salmonella gevonden (1.0%): monofasische S. Typhimurium in rundersaucijs; S. Rissen in gemarineerde varkensribeye en S. Montevideo in verse worst (varkensvlees).
• In 313 partijen rauw te consumeren vlees, zoals filet américain, ossenworst en tartaar, werd 1x Salmonella gevonden (0.4%): S. Typhimurium in filet américain.
• Bij de groothandel wordt zogenaamd ‘exotisch vlees’ bemonsterd, zoals kangoeroe, struisvogel, krokodil en kikker(billen). In 4 van de 41 onderzochte partijen is Salmonella gevonden (9.8%): in 1 van de 4 partijen kikkerbillen (S. Wandsworth), en in 3 van 6 partijen krokodil (S. Brancaster, S. Infantis en S. spp. (wellicht non enterica subspecies).

Tabel 5. Salmonella in 25 g rauw vlees in de detailhandel. (Bron: Monitoringprogramma NVWA)

	2006-2013		2014		2015		2016		2017		2018
	N	% +	N	% +	N	% +	N	% +	N	% +	N	% +
Rund en Kalf	6588	0,9	420	0	488	0	507	0,4	504	0,2	582	0,3
Filet americain	4883	0,4	--	--	--	--	99	1,0	105	0,0	127	0,8
Osseworst	699	0,3	--	--	--	--	59	0,0	75	1,3	109	0,0
Varken	5483	2,1	763	1,3	788	0,9	271	0,4	278	0,7	313	1,3
Lam	933	0,5	31	0	49	0	112	1,8	196	1	272	3,7

Ook voor levensmiddelen waarvan de verwachting is dat ze zonder afdoende verhitting geconsumeerd kunnen worden geldt dat er geen Salmonella in mag zitten.

• Net als in 3 voorgaande jaren was de besmetting met Salmonella in kruiden/specerijen het hoogst. Hierbij waren 6 van de 77 partijen gedroogde kruiden/specerijen (7,8%) positief voor Salmonella. In 64 partijen verse kruiden werd geen Salmonella gevonden.
• In 1 van 69 monsters verse mosselen werd Salmonella geïsoleerd, S. Typhimurium. In 59 monsters verse oesters en 122 monsters verse garnalen werd geen Salmonella gevonden. 
• Bij ingevroren geïmporteerde gekweekte vis en tropische garnalen werd in 6 van de 92 (6,5%) monsters garnalen Salmonella gevonden (S. Weltevreden (3x), S. Chaily (2x), S. Thompson). In 2 van de 189 (1,1%) monsters Tilapia en Pangasius werd Salmonella geïsoleerd (S. Weltevreden en S. Typhymurium monofasisch).
• In 1177 monsters verse groenten, 298 monsters wok groenten en 288 monsters maaltijdsalades, werd geen Salmonella gevonden. 
• Ook in 299 monsters superfoods (quinoa, zaden, bessen etc.) en 100 monsters rauwe melk werd geen Salmonella gevonden

Naast de surveillance van voedsel doet de NVWA ook onderzoek, vaak in samenwerking met de GGD, op aanwezigheid van Salmonella naar aanleiding van klachten of bij uitbraken die mogelijk veroorzaakt zijn door het eten van met Salmonella besmet voedsel.(9) Bij onderzoek naar uitbraken in 2018 kon voor S. Goldcoast met WGS een link worden gelegd met een varkensslachterij (zie Trends in salmonellose bij mensen). Dit leidde tot een omvangrijke tracering vanuit de varkensslachterij door de NVWA en uiteindelijk het terugroepen van bepaalde producten.

Reservoirs en bronnen van besmetting

Ongeveer 80% van de salmonella-infecties is het gevolg van het eten van besmet voedsel zoals onvoldoende verhitte eieren, rauwe vleesproducten en incidenteel door (voorgesneden) rauwe groenten en fruit. De geschatte bijdrage aan de humane salmonellose door reizen, landbouwhuisdieren en hun producten wordt getoond in figuur 1. Uit de frequentiedistributie van serotypen bij de bronnen wordt de frequentiedistributie van serotypen bij de mens geschat. Daarbij is ook het geconsumeerde volume, de besmettingsgraad en de fractie van het voedsel wat rauw of goed doorbakken wordt geconsumeerd betrokken.(15,16) Ook wordt het deel meegenomen dat wordt veroorzaakt door reptielen die als huisdier worden gehouden en waarbij besmetting optreedt via direct contact met de dieren of contact met een besmette omgeving (terrarium).(17)

Hoewel het de laatste 6 jaar niet meer de dominante bron is, waren eieren, evenals in andere Europese landen de afgelopen 20 jaar, meestal de belangrijkste bron van salmonellose. Voor eieren geldt vanaf 2009 dat, indien afkomstig van s. enteritidis/s. typhimurium-positieve koppels, deze niet meer op de markt gebracht mogen worden als tafeleieren voor directe humane consumptie (EG-besluit 1237/2007). Zij zijn alleen geschikt voor de eiverwerkende industrie (zie ook monitoring pluimvee). In de afgelopen 35 jaar was het aandeel aan eieren gerelateerde infecties met ~18% nog nooit zo laag.
Het aandeel van varkens is nu het hoogst en was in 2018 34%. Slechts 3% was afkomstig van rund en 7% van kip.
7% van de salmonella-infecties werd veroorzaakt door contact met reptielen. Het houden van reptielen is de laatste jaren sterk toegenomen.(17) Het aantal hier aan toegeschreven infecties was vóór 2000 minder dan 1% (jaarlijks ~35 gevallen) en werd vooral gevonden in kinderen van 0-4 jaar. Na 2000 steeg het aantal infecties tot ~100 per jaar en werden vooral volwassenen ziek.(17) Dit houdt waarschijnlijk verband met het houden van kleine schildpadden populair bij jonge kinderen in de vorige eeuw en de toename in het afgelopen decennium in het houden van andere soorten reptielen, vooral van slangen door volwassenen. Salmonella is een commensale darmbacterie bij reptielen.  Afhankelijk van het serotype wordt minstens 15% van alle salmonella-infecties in het buitenland opgelopen. Epidemiologisch onderzoek wijst uit dat reisgerelateerde salmonella- evenals campylobacterinfecties met ongeveer een factor 2 worden ondergerapporteerd(18) (tabel 1, figuur 1). Van ongeveer 4% kon de bron niet worden geschat.

Resistentieontwikkeling

De MARAN Monitoring of antimicrobial resistance and antibiotic usage in animals in the Netherlands (Monitoring of antimicrobial resistance and antibiotic usage in animals in the Netherlands)-rapportage over 2018 beschrijft de resistentie van salmonellastammen bij mens, landbouwhuisdieren en voedsel.(19) De resistentie tegen fluoroquinolonen is in 2018 licht gestegen ten opzichte van 2017.Het aantal salmonellastammen (bij mens en dier tezamen) dat resistent was tegen derdegeneratiecefalosporines is voor het eerst sinds 2012 afgenomen. Carbapenemresistentie is tot dusverre nog niet in Salmonella waargenomen. Het overdraagbare colistineresistente gen mcr werd ook in 2018 niet gevonden.(20) Deze 4 antibiotica(groepen) zijn van belang voor effectieve behandeling van ernstige infecties bij mensen.Multiresistentie werd in 2018 het meeste gevonden bij S. Typhimurium (inclusief de monofasische variant), S. Paratyphi B variant Java (in kippenvlees, maar zelden bij de mens) en S. infantis.Isolaten die verdacht werden van ESBL productie werden in 2017 alleen bij de mens aangetroffen, in 2018 werden ook 2 isolaten uit andere bron van Nederlandse bodem gevonden (2017: 2,5%, 31/1222 van 7 serovars; 2018: 0,9%, 15/1718 van 7 serovars). Dit betrof S. Kentucky (N=2, meestal reisgerelateerd) en S. Typhimurium (N=4), S. Infantis (N=5) en 1 isolaat van S. Muenchen, S. Corvallis, S. Enteritidis en S. Saintpaul. Het percentage ESBL-producerende isolaten bij de mens lijkt voor het eerst sinds 2012 weer af te nemen. De ESBL-producerende dierlijke salmonella-isolaten zijn uitsluitend afkomstig van geïmporteerd kippenvlees (68% van de isolaten in 2017, voornamelijk S. Heidelberg (21) en eveneens 68% in 2018) en werd behoudens 1 isolaat uit kippenvlees (S. Infantis) niet gevonden in vers vlees en vlees bereidingen van zowel pluimvee als runderen, varkens of lammeren. Ciprofloxacineresistentie wordt het meest aangetroffen in isolaten bij de mens en vooral bij de kip (69% in kippenvlees in 2018 en zelfs 89% in 2017) een reflectie van het frequente gebruik van fluoroquinolonen in de pluimvee productieketens in de Europese Unie (EU Europese Unie (Europese Unie)). Net als in voorgaande jaren zijn daarvoor de dominante serotypen bij mens én kip S. Infantis (50%) en S. Enteritidis (26%) en bij de mens ook S. Typhimurium  (15%); S. Kentucky (reisgerelateerd bij de mens, in 2017 81%) werd in tegenstelling tot 2017 aanzienlijk minder gevonden.

Conclusies

Sinds het begin van deze eeuw is het aantal mensen met salmonellose meer dan gehalveerd en is in 2018 het laagst aantal ooit gerapporteerd. Dit wordt gereflecteerd door de bevindingen in de surveillance van landbouwhuisdieren en van vlees in de detail- en groothandel. De bestrijdingsprogramma’s bij landbouwhuisdieren en verbeteringen in de hygiëne van het voedselproductieproces hebben dus effect gehad. In de periode 2013 tot en met 2018 was de incidentie van bevestigde salmonellosepatiënten tussen de 8,9 (2018) en 9,3 (2016) per 100.000 inwoners. In 2018 waren er naar schatting 26.545 patiënten met acute gastro-enteritis door salmonella-infecties in de bevolking (ruim 15 maal hoger dan patiënten met een laboratoriumbevestigde besmetting. Dit betekent dat Nederland een van de laagste incidenties van Europa heeft.(3) Deze gunstige ontwikkeling werd af en toe onderbroken door aan voedsel gerelateerde uitbraken met hoge directe en indirecte maatschappelijke kosten. Bij het oplossen van deze uitbraken blijkt steeds vaker het belang van WGS. De belangrijkste bron van salmonella-infecties bij mensen is varkensvlees (34%) met tafeleieren op een goede tweede plaats (18%). Met name de bijdrage van tafeleieren aan de humane salmonellose is nog maar een kwart van die aan het begin van deze eeuw. De ontwikkeling van antibioticaresistentie blijft een bron van zorg, voornamelijk de multiresistentie en ESBL-productie in verschillende serotypes, evenals de toename van salmonellastammen die resistent zijn tegen fluoroquinolonen. Ook nieuwe dreigingen steken de kop op. Zo werden jaarlijks ~35 patiënten met een laboratoriumbevestigde salmonellose in de vorige eeuw gerelateerd aan het houden van reptielen. Dit is in deze eeuw opgelopen tot ruim 100.

Auteurs

W. van Pelt (1), B. Wit (2), K. Veldman (3), B. Wullings (4) , E. Franz (1), J. van der Giessen (1), M. Heck (1), R. Pijnacker (1), I. Friesema (1), L. Mughini-Gras (1)

1. Centrum Infectieziektebestrijding, Rijksiinstituut voor Volksgezondheid en Milieu, Bilthoven
2. Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit, Utrecht
3. Wageningen Bioveterinary Research, Lelystad
4. Wageningen Food Safety Research, Wageningen

Correspondentie

Lapo.Mughini.Gras@rivm.nl