In Nederland wordt salmonellose bij de mens voornamelijk veroorzaakt door Salmonella-serovars Enteritidis en Typhimurium (1). Samen zijn deze goed voor 60 tot 80% van de serovars die in de landelijke surveillance worden vastgesteld. Het huidige aantal patiënten met een Salmonella-infectie is meer dan gehalveerd vergeleken met het begin van deze eeuw. Dit is het gevolg van verbeteringen in de hygiëne van voedselproductie en bestrijdingsprogramma’s bij landbouwhuisdieren. Ondanks deze ontwikkelingen is Salmonella nog steeds een van de voornaamste veroorzakers van uitbraken gerelateerd aan de consumptie van voedsel in Nederland. (2). Dit artikel beschrijft een grote uitbraak van salmonellose veroorzaakt door Salmonella Enteritidis in een aantal landen in Europa, van mei 2015 tot maart 2017. In totaal werden 565 patiënten gemeld, waarvan 190 (34%) in Nederland.

Ib juni 2017

Auteurs: R. Pijnacker, A.S.L. Tijsma, I.H.M. Friesema, M. van der Voort, R. de Nijs, I.A. Slegers-Fitz-James, M.E.O.C. Heck, S. Kuiling, J.H.C.T. van den Kerkhof, J.M.J. Leblanc, E. Franz

Infectieziekten Bulletin, jaargang 28, nummer 6, juni 2017

Op 18 januari 2016 meldde Schotland een toename van salmonellosepatiënten veroorzaakt door S. Enteritidis met een zeldzaam Multiple-Locus Variable number tandem repeat Analysis (MLVA Multi-Locus Variable number of tandem repeat Analysis (Multi-Locus Variable number of tandem repeat Analysis)) type 2-9-7-3-2. Dit type was vanaf augustus 2015 bij 21 patiënten gevonden. In Nederland werden van mei 2015 tot en met januari 2016 15 patiënten met dit MLVA-type geïdentificeerd, ten opzichte van 1 tot 3 patiënten per jaar in de periode 2012-2014. Met behulp van Whole Genome Sequencing (WGS whole genome sequencing (whole genome sequencing)) bleek het om 2 verschillende single-nucleotide polymorphism (SNP single-nucleotide polymorphism (single-nucleotide polymorphism)) clusters te gaan. Toen in maart 2016 de uitbraak in kaart was gebracht deden zich echter geen nieuwe patiënten meer voorgedaan.

Eind augustus 2016 nam de arts-microbioloog van het regionale laboratorium in de regio van GGD Gemeentelijke Gezondheidsdienst (Gemeentelijke Gezondheidsdienst) Hollands Noorden contact op met de GGD over 3 salmonellose-patiënten in dezelfde maand, veroorzaakt door S. Enteritidis met MLVA-type 2-9-7-3-2. Na brononderzoek van de GGD bleek dat de 3 patiënten hetzelfde restaurant hadden bezocht in de week voorafgaand aan het begin van de klachten. Hierop nam de GGD contact op met de Landelijke Coördinatie Infectieziektebestrijding (LCI Landelijke coördinatie infectieziektebestrijding (Landelijke coördinatie infectieziektebestrijding)) van het Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM) en de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (NVWA Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit)). Uit de gegevens van de laboratoriumsurveillance bleek dat er een toename was van het aantal salmonellosepatiënten veroorzaakt door dit S. Enteritidis MLVA-type. In de periode mei tot en met augustus 2016 werden 65 patiënten met dit MLVA-type geïdentificeerd. Bij navraag via EPIS Epidemic Intelligence Information System (Epidemic Intelligence Information System) (Epidemic Intelligence information System), een Europees platform voor uitwisseling van epidemiologische gegevens, bleek dat er in dezelfde periode in andere Europese landen ook een toename was van van salmonellosepatiënten door S. Enteritidis met hetzelfde MLVA-type. De NVWA en het RIVM besloten in overleg om een landelijk uitbraakonderzoek te starten. Internationaal werd het uitbraakonderzoek gecoördineerd door het European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control)).

Methoden

Laboratoriumsurveillance

In Nederland wordt de laboratoriumsurveillance van Salmonella uitgevoerd door het RIVM. Zestien laboratoria sturen hun Salmonella-isolaten op naar het RIVM voor confirmatie en typering op serovarniveau. Dit netwerk dekt ongeveer 64% van de Nederlandse bevolking. (3) Voor S. Enteritidis en S. Typhimurium wordt verdere typering gedaan met behulp van MLVA. (4) Binnen deze uitbraak werd op een subset van isolaten WGS uitgevoerd en parallel geanalyseerd door Public Health England (5) en het RIVM. Om de uitbraak internationaal in kaart te brengen bood het ECDC aan alle betrokken landen financiering aan voor WGSS. WGS levert het hoogst mogelijke niveau van resolutie omdat alle genetische informatie van een organisme in kaart wordt gebracht. (4)

Casusdefinitie

Salmonellosepatiënten met S. Enteritidis met MLVA-types 2-9-7-3-2 en 2-9-6-3-2 die vanaf 1 mei 2015 waren gemeld behoorden tot de uitbraak. Met WGS was aangetoond dat beide MLVA-types tot de uitbraak behoorden. Ook bleek met behulp van WGS dat het om 2 genetische clusters te gaan: WGS-clusters A en B.


 

Figuur 1. Aantal S. Enteritidis-patiënten in de uitbraak, per week in Nederland, op basis van datum binnenkomst monster RIVM, week 17 2015 tot week 5 2017


Patiëntcontroleonderzoek

Op 1 september 2016 werd een patiëntcontroleonderzoek gestart onder patiënten die vanaf 1 augustus waren geïdentificeerd. Een uitgebreide voedselvragenlijst werd ingevuld door GGD’en met de patiënten, nadat toestemming was gevraagd aan de betrokken arts en het inzendend laboratorium. Voor elke patiënt eenzelfde voedselvragenlijst verstuurd aan 4 andere mensen (controles), willekeurig geselecteerd uit de Gemeentelijke Basis Administratie (GBA bevolkingsregister (bevolkingsregister)), met een vergelijkbare leeftijd, hetzelfde geslacht en uit dezelfde woonplaats.

Tracebackonderzoek

De NVWA houdt als bevoegde autoriteit toezicht op de voedselveiligheid in Nederland en voerde bij dit uitbraakonderzoek de tracering van voedselproducten uit. Dit werd gedaan op basis het cluster van 3 salmonellosepatiënten gerapporteerd door GGD Hollands Noorden en de resultaten van het patiëntcontroleonderzoek. De Nederlandse Controle Autoriteit Eieren (NCAE Netherlands Controlling Authority Eggs (Netherlands Controlling Authority Eggs)) is belast met het toezicht op de eieren- en pluimveevlees sector in Nederland en was tijdens deze uitbraak onder andere verantwoordelijk voor de monstername van verdachte eieren. Voedselproducten die positief testten voor S. Enteritidis tijdens het tracebackonderzoek werden verder getypeerd met behulp van MLVA. Net als bij humane isolaten werd WGS uitgevoerd op een subset van voedsel isolaten met MLVA-types behorend bij de uitbraak.


Tabel 1 . Aantal S. Enteritidis-patiënten in de uitbraak in Nederland, naar MLVA-type en WGS-cluster, week 17 2015 tot week 5 2017

 
MLVA-type

Geen WGS verricht

WGS-cluster A

WGS-cluster B

Totaal

2-9-7-3-2

106

56

7

169

2-9-6-3-2

10

0

11

21

Totaal

116

56

18

190


Resultaten

Beschrijving patiënten

Van 1 mei 2015 tot maart 2017 werden 565 patiënten in 15 Europese landen gemeld, waarvan de meeste in Nederland (n=190, 34%). Andere landen waren België (n=133), Engeland (n=101), Schotland (n=56), Noorwegen (n=24), Hongarije (n=12), Zweden (n=11), Denemarken (n=6), Frankrijk (n=5), Kroatië (n=4), Luxemburg (n=3), Slovenië (n=3), Griekenland (n=2), Finland (n=2) en Italië (n=1). De mediane leeftijd van patiënten in Nederland was 28 jaar (spreiding: 0-90 jaar) en 46% was man. Het overgrote deel werd gemeld in 2016 (n=174, 86% van het totaal), met een sterke toename vanaf mei en een piek in september (zie Figuur 1).

Van de Nederlandse patiënten hadden 181 MLVA-type 2-9-7-3-2 en 21 MLVA-type 2-9-6-3-2 (zie Tabel 1). WGS van 74 isolaten liet zien dat 56 patiënten behoorden tot WGS-cluster A (alle MLVA-type 2-9-7-3-2) en 18 patiënten tot WGS-cluster B (7 MLVA-type 2-9-7-3-2 en 11 MLVA-type 2-9-6-3-2) (zie Figuur 2). Van 62 patiënten waren gegevens over ziekenhuisopname beschikbaar, hiervan was 34% (n=21) in het ziekenhuis opgenomen vanwege hun Salmonella-infectie.

Figuur 2 geeft de afstand weer tussen isolaten in termen van het aantal allelen waar een verschil in is aangetoond door middel van whole genome multi-locus sequence-typing (wgMLST whole genome multi-locus sequence-typing (whole genome multi-locus sequence-typing)) op basis van 4042 genen. Duidelijk te onderscheiden zijn WGS-clusters A en B. De grijze gebieden verbindt de isolaten die binnen een afstand van 5 genen van elkaar liggen en als uitbraak-gerelateerd worden beschouwd.


 

Figuur 2. ‘Minimum spanning tree’ van 74 humane isolaten en 10 ei-isolaten


 

Patiëntcontroleonderzoek

In totaal werden 67 vragenlijsten van patiënten (73% van het totale aantal benaderde patiënten) en 89 vragenlijsten van controlepersonen (28% van het totale aantal benaderde controlepersonen) ontvangen. De patiënten hadden significant vaker (50/65; 77%, OR 3.7; 95%CI Canadian Intense (Canadian Intense) 1.7-8.2) gegeten in een (fastfood/afhaal) restaurant dan de controlepersonen (40/86; 47%). Uit de vragenlijst kwam geen specifiek voedselproduct naar voren als gemeenschappelijke factor. Er werd besloten om contact op te nemen met patiënten die buitenshuis hadden gegeten. Uiteindelijk konden 21 patiënten informatie verstrekken over hun geconsumeerde maaltijden bij 32 (fastfood/afhaal) restaurants. Deze informatie werd gedeeld met de NVWA voor verder onderzoek.

Tracebackonderzoek

Op 26 augustus 2016 werd door de NVWA een inspectie uitgevoerd bij het restaurant waar de 3 patiënten in GGD-regio Hollands Noorden hadden gegeten. Omdat uitbraken van salmonellose veroorzaakt door S. Enteritidis vaak geassocieerd zijn met kip(producten) en ei werden monsters genomen van de op dat moment aanwezige kipfilet en eieren. (6, 7) Die testten negatief voor S. Enteritidis. Tracebackonderzoek liet zien dat de eieren waren geleverd door een groothandelaar (groothandel A) van een Nederlands pakstation (pakstation A). De eieren die waren gebruikt in het restaurant in de periode dat de 3 patiënten daar gegeten hadden, waren mogelijk afkomstig van meerdere Nederlandse leghenbedrijven en een Pools pakstation (pakstation B). Dit kon echter niet meer met zekerheid worden vastgesteld. In afwachting van nieuwe aanwijzingen voor een mogelijke bron, bijvoorbeeld uit het patiëntcontroleonderzoek, werd het traceren van eieren op 9 september 2016 tijdelijk gestaakt.

De informatie over de geconsumeerde maaltijden van de 21 patiënten leidde tot inspectie van 8 restaurants waar een aantal van hen gegeten hadden in de week voordat zij ziek werden. Uit de bij de restaurants opgevraagde lijsten met ingrediënten bleek dat alle 8 patiënten zout hadden gegeten, 6 (75%) patiënten ui en 4 (50%) patiënten hadden vlees, slagroom, boter, olijfolie en/of eieren gegeten. Voor geen van de ingrediënten werd een gemeenschappelijke leverancier gevonden. Eén restaurant had echter dezelfde Nederlandse leverancier, namelijk groothandel A, voor eieren als het eerder geïnspecteerde restaurant waar de 3 patiënten uit de GGD-regio Hollands Noorden hadden gegeten.

Begin oktober 2016 rapporteerde de voedsel- en waren-autoriteit van Noorwegen dat tijdens een routinecontrole van eierstruif (inhoud van het ei) voorafgaand aan pasteurisatie, 2 voedselisolaten positief waren bevonden voor S. Enteritidis met MLVA-type 2-9-7-3-2. Tracebackonderzoek toonde aan dat het ging om geïmporteerde eieren van Pakstation B in Polen. Tegelijkertijd meldden de Schotse autoriteiten dat het Poolse pakstation B in verband was gebracht met enkele Schotse salmonellosepatiënten die bij de uitbraak hoorden, in 2015.

Op basis van deze nieuwe informatie zette de NVWA het onderzoek van de eieren weer in gang. Op 12 oktober voerde de NCAE een inspectie uit bij het Nederlandse pakstation A. Hier werden 140.000 eieren afkomstig van het Poolse pakstation B ‘geblokkeerd’ waarbij een partij niet meer mag worden verhandeld. Van deze eieren werden er 5.000 getest door de NVWA op de aanwezigheid van Salmonella spp species (species). Dit werd gedaan per 10 eieren, wat resulteerde in 1000 monsters: 500 monsters van eierschalen en 500 monsters van eierstruif. Uit kweekonderzoek bleek dat in totaal 66 (13.2%) monsters van eierschalen positief waren voor S. Enteritidis. Twee (0,4%) monsters van eierstruif werden positief bevonden. Deze 2 monsters waren afkomstig van eieren waarvan ook op de schaal S. Enteritidis was aangetoond. MLVA-typering van de positieve monsters toonde MLVA-type 2-9-7-3-2 aan bij 62 isolaten, 2-10-8-3-2 bij 2 isolaten, en 2-9-6-3-2 en 2-10-7-3-2 bij 1 isolaat. Met behulp van WGS van 9 isolaten werd aangetoond dat 4 isolaten behoorde tot WGS-cluster A (allen MLVA-type 2-9-7-3-2) en 5 isolaten tot WGS-cluster B (4 isolaten met MLVA-type 2-9-7-3-2 en 1 met MVLA-type 2-9-6-3-2). Dit bevestigde de link tussen eieren afkomstig van pakstation B in Polen en de patiënten. De NVWA verklaarde alle eieren afkomstig van dit pakstation als onveilig voor consumptie door mensen.

Traceforwardonderzoek

De NVWA voerde traceforwardonderzoek uit naar alle eieren afkomstig van het Poolse pakstation B vanaf 1 mei 2016, het moment dat het aantal patiënten in Nederland begon toe te nemen. In totaal werden 8 levensmiddelenbedrijven geïdentificeerd in Nederland, waaronder pakstation A en groothandels en eiverwerkende bedrijven, die eieren hadden ontvangen van pakstation B. Pakstation A had eieren geleverd aan ten minste 2200 levensmiddelenbedrijven in Nederland; (voornamelijk Aziatische) restaurants (92%), vrachtschepen (3%) en groothandels (2%). Daarnaast werden eieren verscheept vanuit Nederland naar meer dan 550 levensmiddelenbedrijven in andere Europese landen, voornamelijk België en Duitsland, en enkele landen buiten de Europese Unie. Via de antwoorden uit de vragenlijsten en de traceringsgegevens konden 19 patiënten gelinkt worden aan 16 horecagelegenheden.

Controlemaatregelen

Alle eieren afkomstig van pakstation B in Polen werden getraceerd en van de markt gehaald. Levensmiddelenbedrijven in Nederland werden door de NVWA, al dan niet via brancheverenigingen, geïnformeerd over de met S. Enteritidis besmette eieren. De NCAE publiceerde een lijst met Poolse leghenbedrijven waar besmette eieren afkomstig van waren, inclusief de identificatiecode van deze bedrijven. DE NVWA bracht een publiekswaarschuwing uit waarin werd opgeroepen om eieren met de identificatiecode van de betrokken Poolse leghenbedrijven niet te eten. De Poolse autoriteiten namen maatregelen om de besmette eieren terug te halen en alleen op de markt toe te laten voor industriële verwerking waarbij Salmonella wordt geëlimineerd (bijvoorbeeld door pasteurisatie).

Beschouwing

Samenwerking

De samenwerking tussen GGD’en, laboratoria, de NVWA, NCAE en het RIVM was doorslaggevend in het identificeren van eieren uit Polen als bron van de uitbraak, maar ook internationale uitwisseling van gegevens was van cruciaal belang. Door de gegevens uit de vragenlijsten die waren afgenomen door de GGD’en kon de NVWA in samenwerking met de NCAE een besmettingsbron aanwijzen. Ook nádat de eieren van de markt gehaald waren, werden nog enkele patiënten geïdentificeerd die de uitbraakstam hadden. Een verkorte vragenlijst die door de GGD afgenomen werd leidde tot de opsporing van al voor de terugroepactie geleverde eieren die over de houdbaarheidsdatum waren.

Voedselvragenlijst

Uitbraakonderzoek veroorzaakt een aanzienlijke werklast voor de betrokken partijen. Het afnemen van een uitgebreide voedselvragenlijst vergt veel tijd. Hoewel uitbraken van S. Enteritidis vaak geassocieerd zijn met kipproducten, zijn ook veel S. Enteritidis-uitbraken beschreven met andere voedselproducten als oorzaak. (8-12) Dit maakt het lastig om op voorhand voedselproducten uit te sluiten in de vragenlijst. Een goed voorbeeld is de S. Thompson-uitbraak in 2012, waarbij bleek dat gerookte zalm de oorzaak was. (13) Op basis van bronnen bekend uit eerdere uitbraken van S. Thompson zou niet naar de consumptie van gerookte zalm zijn gevraagd. Inmiddels is een onlinevoedselvragenlijst beschikbaar wat het afnemen van vragenlijstenversneld.

Besmettingsroute

Opvallend was dat slechts de helft van het aantal patiënten dat in een restaurant had gegeten, gerechten met ei had gegeten. Omdat voornamelijk de eischalen positief waren voor S. Enteriditis, en in slechts enkele gevallen het eierstruif, is zeer waarschijnlijk kruisbesmetting plaatsgevonden bij de voedselbereiding in restaurants. (14-16) Het kan echter ook zijn dat een aantal patiënten niet meer wist wat zij hadden gegeten, of dat zij tijdens de maaltijd ook geproefd hadden van een ander gerecht.

Eierschalen kunnen besmet raken door infectie van de cloaca van de kip of door fecale verontreiniging tijdens of na het leggen van het ei. (17, 18) Eierstruif wordt voornamelijk besmet door verticale transmissie via de voortplantingsorganen. Indien besmetting van de eischaal via de voortplantingsorganen had plaatsgevonden, hadden we verwacht dat de binnenkant van het ei vaker positief was bevonden. De hypothese is daarom dat de eischaal (voornamelijk) besmet is geraakt in de omgeving via feces van de kippen. Besmetting van de binnenkant van het ei is tevens mogelijk door penetratie van de eischaal met S. Enteritidis, maar er wordt aangenomen dat dit voornamelijk gebeurd vóórdat het ei is gelegd. (14, 18)

Problemen

  • Het uit de markt halen van de eieren werd bemoeilijkt door de beperkte registratie over de herkomst van eieren bij een groot deel van de betrokken bedrijven.
  • De restaurants wisselden frequent van leverancier
  • In enkele gevallen werden eieren gebruikt waarvan de houdbaarheidsdatum al was verstreken.
  • Vanwege taalbarrières tussen de betrokken bedrijven bracht de NVWA een aantal keren een waarschuwing in het Chinees en Pools naar buiten via de ondernemersverzekering van de bedrijven en via een krant.
  • Het delen van informatie over de uitvoering en resultaten van voedselonderzoek in de verschillende landen kan beter. Een communicatiesysteem waarbij nationale toezichthouders van voedsel in Europa op een informele basis informatie en vragen uitwisselen, bestaat niet. Een dergelijk systeem zal bijgedragen aan een snellere opsporing van besmettingsbronnen. In deze uitbraak had het feit dat in Schotland salmonellosepatiënten epidemiologisch waren gelinkt aan pakstation B in Polen, enkele weken eerder bekend kunnen zijn bij de NVWA. Het bestaande communicatiesysteem, RASFF Rapid Alert System for Food and Feed (Rapid Alert System for Food and Feed) (RASFF), is hier niet geschikt voor en wordt enkel gebruikt wanneer al vaststaat dat er sprake is van onveilige partij(en) levensmiddelen.

Belang van Whole Genome Sequencing

WGS heeft bij het in beeld brengen van deze uitbraak een belangrijke rol gespeeld.

  • Binnen de uitbraak werden 2 genetisch verschillende clusters geïdentificeerd, die beiden gelinkt konden worden aan de Poolse eieren. De genetische verschillen tussen de clusters waren te groot om het gevolg te zijn van genetische mutatie gedurende de uitbraakperiode. Een hypothese is dat er besmettingsbronnen zijn geweest op 2 verschillende locaties, namelijk bij 1 of meer Poolse legpluimveebedrijven, of bij een broederij of fokbedrijf dat kippen levert. Een andere mogelijkheid zou besmet kippenvoer kunnen zijn maar dit werd door de Poolse autoriteiten uitgesloten.
  • Naast de 2 WGS-clusters binnen 1 MLVA-variant, was het ook opvallend dat isolaten met verschillende single-locus MLVA-varianten (2-9-7-3-2 en 2-9-6-3-2) tot eenzelfde WGS-cluster (<5 genen afstand) kunnen behoren. Casusdefinities bij uitbraken zullen in de toekomst daarom vaker gebaseerd moeten worden op WGS-gegevens, wat steeds aantrekkelijker wordt door de dalende prijs voor WGS.
  • Bij onderzoek door Poolse autoriteiten naar de bron van de S. Enteritidis zijn inmiddels MLVA-types aangetoond die tot op heden niet tot de casusdefinitie van deze uitbraak behoorden. Momenteel wordt onderzocht of er patiënten zijn geïdentificeerd met deze MLVA-types en of ze tot de uitbraak behoren. Het is dan ook mogelijk dat de uitbraak groter is dan in eerste instantie werd gedacht.

Conclusie

Door de toenemende complexiteit van internationale handel is het eens te meer duidelijk hoe belangrijk het toepassen van moderne typeringsmethodieken en gecoördineerd samenwerken op nationaal en internationaal niveau is, om besmettingsbronnen zoals in deze casus te vinden

Auteurs

R. Pijnacker1, A.S.L. Tijsma2, I.H.M. Friesema1, M. van der Voort2, R. de Nijs3, I.A. Slegers-Fitz-James2, M.E.O.C. Heck1, S. Kuiling1, J.H.C.T. van den Kerkhof1, J.M.J. Leblanc2,
E. Franz1

1. Centrum Infectieziektebestrijding, RIVM
2. Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit
3. GGD Hollands Noorden

Correspondentie

Roan.Pijnacker@rivm.nl

 
  1. Van Pelt W, Van der Voort M, Bouwknegt M, Veldman K, Wit B, Heck M, et al. Trends in Salmonella bij de mens, landbouwhuisdieren en in voedsel. Infectieziekten Bulletin. 2016;27(8):8.
  2. Friesema IHM, Tijsma ASL, Wit B, Van Pelt W. Meldingen van voeselinfecties en -vergiftigingen in 2015. Infectieziekten Bulletin. 2016;27(10):6.
  3. van Pelt W, de Wit MA, Wannet WJ, Ligtvoet EJ, Widdowson MA, van Duynhoven YT. Laboratory surveillance of bacterial gastroenteric pathogens in
    The Netherlands, 1991-2001. Epidemiology and infection. 2003;130(3):431-41.
  4. Verhoef LPB, Van Pelt W, Sprong H, Aarts HJM. Kiemsurveillance van voedselgerelateerde ziekteverwekkers in Nederland: een inventarisatie. RIVM; 2012.
  5. Inns T, Ashton PM, Herrera-Leon S, Lighthill J, Foulkes S, Jombart T, et al. Prospective use of whole genome sequencing (WGS whole genome sequencing (whole genome sequencing)) detected a multi-country outbreak of Salmonella Enteritidis. Epidemiology and infection. 2016:1-10.
  6. EFSA Europese Voedselveiligheidsautoriteit (Europese Voedselveiligheidsautoriteit) (European Food Safety Authority) and ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control) (European Centre for Disease Prevention and Control). The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2014. EFSA Journal 2015;13(12):4329, 191 pp. doi:10.2903/j.efsa.2015.4329; 2015.
  7. Pires SM, Vigre H, Makela P, Hald T. Using outbreak data for source attribution of human salmonellosis and campylobacteriosis in Europe. Foodborne pathogens and disease. 2010;7(11):1351-61.
  8. Hennessy TW, Hedberg CW, Slutsker L, White KE, Besser-Wiek JM Joint meeting (Joint meeting), Moen ME, et al. A national outbreak of Salmonella enteritidis infections from ice cream. The Investigation Team. The New England journal of medicine. 1996;334(20):1281-6.
  9. Isaacs S, Aramini J, Ciebin B, Farrar JA, Ahmed R, Middleton D, et al. An international outbreak of salmonellosis associated with raw almonds contaminated with a rare phage type of Salmonella enteritidis. Journal of food protection. 2005;68(1):191-8.
  10. Haeghebaert S, Sulem P, Deroudille L, Vanneroy-Adenot E, Bagnis O, Bouvet P, et al. Two outbreaks of Salmonella enteritidis phage type 8 linked to the consumption of Cantal cheese made with raw milk, France, 2001. Euro surveillance : bulletin Europeen sur les maladies transmissibles = European communicable disease bulletin. 2003;8(7):151-6.
  11. Noel H, Dominguez M, Weill FX, Brisabois A, Duchazeaubeneix C, Kerouanton A, et al. Outbreak of Salmonella enterica serotype Manhattan infection associated with meat products, France, 2005. Euro surveillance : bulletin Europeen sur les maladies transmissibles = European communicable disease bulletin. 2006;11(11):270-3.
  12. Van Beneden CA, Keene WE, Strang RA, Werker DH, King AS, Mahon B, et al. Multinational outbreak of Salmonella enterica serotype Newport infections due to contaminated alfalfa sprouts. Jama. 1999;281(2):158-62.
  13. Friesema I, Beek P, de Jong A, Heck M, van Pelt W, Kerkhof J. Nationaal uitbraakonderzoek in de praktijk: Salmonella Thompson in gerookte zalm. Infectieziekten bulletin. 2014;25(5):4.
  14. Humphrey TJ. Contamination of egg shell and contents with Salmonella enteritidis: a review. International journal of food microbiology. 1994;21(1-2):31-40.
  15. Gorman R, Bloomfield S, Adley CC. A study of cross-contamination of food-borne pathogens in the domestic kitchen in the Republic of Ireland. International journal of food microbiology. 2002;76(1-2):143-50.
  16. Humphrey TJ, Martin KW, Whitehead A. Contamination of hands and work surfaces with Salmonella enteritidis PT4 during the preparation of egg dishes. Epidemiology and infection. 1994;113(3):403-9.
  17. Guard-Petter J. The chicken, the egg and Salmonella enteritidis. Environmental microbiology. 2001;3(7):421-30.
  18. Gantois I, Ducatelle R, Pasmans F, Haesebrouck F, Gast R, Humphrey TJ, et al. Mechanisms of egg contamination by Salmonella Enteritidis. FEMS microbiology reviews. 2009;33(4):718-38.